故事将从沉睡在福萨马格纳的古代化石集合在一起，变成巨大的怪兽并前往东京的背景下展开。人类将其视为自然灾害，只有妖怪们注意到了真相，开始担心未来。这样下去世界就会灭亡。能够封锁这一现象的是继承了传说中妖怪猎人血统的琦玉县所泽市小学生渡边兄，被视为拯救世界的勇者的少年和卷入其中的妖怪们展开了大冒险。

原泰久のマンガを佐藤信介が実写化した映画「キングダム」シリーズの3作目となる本作。信と王騎が初めて同じ戦場に立つ「馬陽の戦い」や、秦の国王・嬴政の過去が明らかとなる「紫夏編」が描かれる。

かわぐちかいじの同名マンガを映画化した「沈黙の艦隊」の続編にあたる物語が後半で紡がれる。